Türkiye’deki Söğüt Türlerinin Moleküler Filogenetiği ve Ekonomik Açıdan Önemli Olan Türlerin (Salix alba & Salix excelsa) Islahına Yönelik Gen Kaynaklarının Karakterizasyonu

DUMAN, HAYRI; KAYA, Zeki

Türkiye’deki Söğüt Türlerinin Moleküler Filogenetiği ve Ekonomik Açıdan Önemli Olan Türlerin (Salix alba & Salix excelsa) Islahına Yönelik Gen Kaynaklarının Karakterizasyonu

Yürütücü

Zeki KAYA (Orta Doğu Teknik Üniversitesi, Biyoloji Bölümü, Ankara, Türkiye)

Araştırmacı(lar)

Hayri DUMAN (Adres Yazılmamış)

13 1

Proje Grubu: TOVAG Sayfa Sayısı: 88 Proje No: 213O154 Proje Bitiş Tarihi: 01.04.2017 Metin Dili: Türkçe İndeks Tarihi: 10-03-2020

Türkiye’deki Söğüt Türlerinin Moleküler Filogenetiği ve Ekonomik Açıdan Önemli Olan Türlerin (Salix alba & Salix excelsa) Islahına Yönelik Gen Kaynaklarının Karakterizasyonu

Öz:

Ülkemizde doğal olarak 27 Salix türü yayılış göstermekte, teşhisinde problemler bulunmaktadır. Projenin ilk iş paketi kapsamında doğal olarak bulunan söğüt türleri arasındaki genetik ilişkiyi belirlemek için Türkiye bazında örneklenerek, kloroplast genomunun matK, rbcL ve tRNA ile çekirdek genomundaki rDNA ITS bölgelerinin DNA dizileri çoğaltılarak karşılaştırmalı olarak analiz edilmiştir.Türkiye?deki Söğüt türleri hem kloroplast hem de çekirdek verilerine göre monofiletik yapıda olup filogenetik ağaçda, iki ana grup (Altcins Salix ve Vetrix) altında toplanmaktadır. Altcins Salix türleri olan S. Alba, S.excelsa, S.fragilis ve melez S.albaxfragilis birbirlerine çok benzer iken S. pentanroides, S.babylonica and S.acmophylla türleri alt cins içinde daha uzak türler olarak bulunmuştur. Alt cins Vetrix türleri S.elbursensis ve S.amplexicaulis altcins içinde en uzak türler olarak bulunmuştur. İki ağaçtaki türlerin konumları arasındaki farklar Söğüt türlerinde görülen kloroplast paylaşımı ve introgresif melezlenme sonucunda oluşmuştur. Söğütlerde en yüksek çeşitlilik gösteren ve nükleotid çeşitliliğine sahip gen bölgesi kloroplast kodlanmayan (trn T-F) bölgesi iken en yüksek GC içeriğe sahip çekirdek ITS gen bölgesi olarak bulunmuştur. Morfolojik olarak iki farklı tür olarak ifade edilen S.alba ve S.excelsa? nın moleküler olarak ayrımı için ilave iş paketi yapılmıştır. Fakat iki tür ayırımı molecular düzeyde net bir şekilde yapılamamıştır. Kloroplast melezlenmelerine bağlı olarak aynı bioycoğrafyayı paylaşan bu popülasyonlarda haplotip (kloroplast DNA) paylaşımının çok olduğu sonucuna varılmıştır. S.alba/ S. excelsa kompleksi olarak örneklenen 9 nehirden toplanan tüm popülasyonlar, moleküler türleşme devam ettiği için S.alba popülasyonları olarak kabul edilmiştir. Projenin ikinci iş paketinde; moleküler markörler (SSR markörler) yardımıyla Türkiye? de doğal olarak yetişen ve ekonomik öneme sahip Salix alba?nın gen kaynaklarının belirlenmesi, kullanımı ve genetik çeşitliliğinin korunmasına katkıda bulunacak genetik bilgiyi üretmek amacıyla, 10 farklı nehir havzasından, toplam 23 farklı popülasyon, 15 farklı çekirdek SSR belirteçi ile taranmıştır. Örneklenen Salix alba populasyonları yapılan genetik yapılaşma analizi sonuçlarına göre birbirinden farklı 3 genetik gruba (K=3) yerleştirilmiştir. Bu 3 ana grubu yüksek yüzde ile temsil eden nehirler sırasıyla 1. grubu Göksu ve Kızılırmak, 2. grubu Ceyhan-Seyhan-Fırat ve ve 3. grubu ise Susurluk ve Çoruh Nehir?lerini temsil eden genotipler oluşturmuşlardır. Elde edilen K değerine ve örneklenen genotiplerin alel paylaşımına göre Salix alba Türkiye populasyonları 3 farklı atasal gen havuzundan evrimleştiği ve bu gen havuzlarının zamanla birbirlerinden tamamen farklılaşmış olduğu gözükmektedir. Çalışılan 10 nehir sistemindeki S. alba popülasyonları genetik benzerlik bakımından iki ana grupda toplanmaktadır. Bu gruplaşmada Anadolu Çaprazı?nın etkisi bariz bir şekilde görülmektedir. Bu coğrafik bariyerin doğusunda kalan Ceyhan, Seyhan, Aras, Fırat ve Çoruh S. alba popülasyonları bir grubu geride kalan nehirler ise diğer grubu oluşturmaktadır. Anadolu Çaprazının batısında kalan nehir sistemlerinde alt grubları Göksu, Kızılırmak-Aksu-Ihlara, ve Susurluk nehirleri oluşturmaktadır. Uzun ve daha farklı habitatları içinde bulunduran nehirler hariç (Kızılırmak ve Göksu) bütün çalışılan nehirlerde genetik çeşitlilik daha düşük ve populasyon içinde akrablık derecesi ise daha yüksek bulunmuştur. Bu proje kapsamında örneklenen nehirlerin hemen hepsinde doğal nehir ekosistemlerinin ve habitatlarının büyük bir bölümünün yok olduğu ya da parçalı bir yapıya sahip oldukları görülmüştür. Nehir ekosistemlerinin kontrol edici görevi olan önemli türlerinden söğütler için (Türkiye durumunda S. alba) gen kaynaklarını koruma programlarının acilen oluşturulması ve bozulmuş nehir ekosistemlerinin restorasyonunda kullanılması gerekmektedir.

Anahtar Kelime: Genetik yapılanma Genetik çeşitlilik Moleküler filogenetik Salix alba Salix species

Konular: Biyoloji

Erişim Türü: Erişime Açık

Abdollahzadeh, A., Kazempour, O. S., Maassoumi, A. A. 2011. ”Molecular Phylogeny Of the Genus Salix (Salicaceae) with an Emphasize to its Species in Iran. Molecular phylogeny of the genus Salix (Salicaceae) with an emphasize to its species in Iran”, Iran. J. Bot., 17 (2), 244-253, Tehran.
Akkurt, M., Fidan, Y.1998.”Meram (Konya) İlçesi Bağcılığı ve Yörede Yetişen üzüm Çeşitlerinin Ampelografik Özelliklerinin Belirlenmesi üzerinde bir Araştırma”, 4. Bağcılık Sempozyumu Bildirileri, 345-349, Yalova.
Allendorf, F.W., Luikart, G. 2007. “Conservation and the Genetics of Populations”, Blackwell Publishing. Malden, Massachusetts, USA.
Aravanopoulos, F. A., Kimb, K. H., Zsuffab, L. 1999. “Genetic diversity of superior Salix clones selected for intensive forestry plantations”, Biomass and Bioenergy, 16, 249-255.
Argus, G.W. 1997. “Infrageneric Classification of Salix (Salicaceae) in the New World’’, Systematic Botany Monographs, Vol 52, 1-121.
Arıhan, O., Güvenç, A. 2009. “Ankara çevresinde yetişen söğüt (Salix L. ) türleri”, Ot sistematik Botanik dergisi,15-52.
Arıhan, O., Güvenç A. 2011. “Studies on the anatomical structure of stems of willow (Salix L.) species (Salicaceae) growing in Ankara province, Turkey”, Turkish Journal of Botany (Turk J Bot), vol:35,535-551.
Arnaud-Haond, S., Belkhir, K. 2007. GENCLONE: a computer program to analyze genotypic data, test for clonality and describe spatial clonal organization, Mol Ecol Notes, 7:15–17.
Avcı, M. 1999. “Türkiye’nin Doğal Söğütleri ve Coğrafi Dağılışları”, İstanbul Üniversitesi Edebiyat Fakültesi Coğrafya Bölümü Coğrafya Dergisi,1-24.
Azuma, T., Kajita, T., Yokoyama, J., Ohashi, H. 2000. “Phlogenetic relationships of Salix (Salicaceae) based on rbcL sequence data”, American Journal of Botany 87, 67-75.
Bakker, F.K., Breman, F., Merckx, V. 2006. “DNA Sequence Evolution in Fast Evolving Mitochondrial DNA and Exons in Geraniaceae and Plantaginaceae Taxon”, Vol. 55, No. 4, 887-896.
Bakker, F.T., Culham, A., Gomez-Martinez, R., Carvalho, J., Compton, J., Dawtrey, R., Gibby, M. 2000. “Patterns of nucleotide substitution in angiosperm cpDNA trnL (UAA)-trnF (GAA) regions”, Molec. Biol. Evol, 17, 1146-1155.
Baldwin, B.G., Markos, S. 1998. “Phylogenetic utility of the external transcribed spacer (ETS) of 18S-26S rDNA: congruence of ETS and ITS trees of Calycadenia (Compositae)”, Mol Phylogenet Evol., 10(3),449-63.
Barkalov, V.Y., Kozyrenko, MM. 2014a. “Phylogenetic relationships of Salix L. subg. Salix species (Salicaceae) according to sequencing data of intergenic spacers of the chloroplast genome and ITS rDNA”, Russian Journal of Genetic, Vol. 50, Issue 8, 828-837.
Barkalov, V.Y., Kozyrenko, MM. 2014b. “Phylogenetic Analysis of the Far Eastern Salix (Salicaceae) Based on Sequence Data from Chloroplast DNA Regions and ITS of Nuclear Ribosomal DNA”, Botanica Pacifica, A journal of plant science and conservation, 3, 3-19.
Barker, JHA, Pahlich A,. Trybush S, Edwards KJ, Karp A. 2003. “Microsatellite markers for diverse Salix species”, Mol Ecol Notes, 3, 4–6.
Baytop, T. 1997. “Türkiye’de bitkiler ile tedavi”, Nobel Tıp Kitabevi, İstanbul, 340.
Berlin, S., Trybush, SO., Fogelqvist, J., Gyllenstrand, N., Hallingbäck, HR., Åhman, I., Nordh, NE., Shield, I., Powers, SJ., Weih, M., Lagercrantz, U., Rönnberg-Wästljung, A.C., Karp, A., Hanley, SJ. 2014. “Genetic diversity. population structure and phenotypic variation in European Salix viminalis L. (Salicaceae)”, Tree Genetics & Genomes, 10,1595–1610.
Brown, A. H. D., Moran, GF. 1981. Isozymes and the genetic resources of forest trees. In: Proceedings of the symposium on the Isozymes of North American Forest Trees and Insects. edited by Conkle, M. T., U.S.D.A. Gen. Techn. Rept, PSW-48,1-10.
Brunsfeld, S.J., Soltis DE., Soltis, PS. 1991. “Patterns of genetic variation in Salix section Longifoliae (Salicaceae)”, American Journal of Botany, 78, 855-869.
Castiglione, S., Cicatelli, A., Lupi, R., Patrignani, G., Fossati, T., Brundu, G., Sabatti., M, Van Loo, M., Lexer, C. 2010.”Genetic structure and introgression in riparian populations of Populus alba L”, Plant Biosyst 144, 656–668
Campbell, D. R., Waser, NM., Melendez, EJ. 1997. “Analyzing Pollinator-Mediated Selection in a Plant Hybrid Zone: Hummingbird Visitation”, The American Naturalist. 149 ( 2), 295-315.
Chen, J., Sun, H., Wen, J., Yang, Y. 2010. “Molecular Phylogeny of Salix L. (Salicaceae) Inferred from Three Chloroplast Datasets and Its Systematic Implications”, Taxon 59(1), 29- 37.
Cole, CT. 2005 . “Allelic and population variation of microsatellite loci in aspen (Populus tremuloides )”, New Phytologist 167, 155–164 .
Cronquist, A. 1981. “An Integrated System of Classification of Flowering Plants”, Columbia University Press , New York, 1262.
Davis, P.H. 1965-1988. Flora of Turkey and the East Aegean Island’’, Volumes 1-10, Edinburg University Press, Edinburgh, UK.
Delmotte, F., Leterme, N., Gauthier, JP., Rispe, C., Simon, JC. 2002 . Genetic architecture of sexual and asexual populations of the aphid Rhopalosiphum padi based on allozyme and microsatellite markers, Molecular Ecology 11, 711 – 723 .
Donner, J. 1990. “Distribution maps to P.H. Davis ‘Flora of Turkey 1-10’, Linzer Biologische Betrage” 2, 381-515.
Douhovnikoff, V., Goldsmith, GR., Tape, KD., Huang, C., Sur, N., Bret- Harte, MS.2010. Clonal diversity in an expanding community of arctic Salix spp. and a model for recruitment modes of arctic plants, Arct Antarct Alp Res 42, 406–411.
Doyle, J.J., Doyle, J.L. 1987. “A rapid DNA isolation procedure for small quantities of fresh leaf tissue”, Phytochem. Bull. 19;11-15.
Earl, D.A., Vonholdt, BM. 2012. “STRUCTURE HARVESTER: a website and program for visualizing STRUCTURE output and implementing the Evanno method”, Conservation Genetics Resources 4 (2), 359-361.
Falush, D., Stephens, M., Pritchard, JK. 2003. “ Inference of population structure using multilocus genotype data: Linked loci and correlated allele frequencies”, Genetics 164, 1567– 1587.
Falush, D., Stephens, M., Pritchard, JK. 2007. “ Inference of population structure using multilocus genotype data: Dominant markers and null alleles”, Mol Ecol Notes 7(4), 574-578.
Fang, Z. 1987. “On the distribution and origin of Salix in the world”, Journal of Systematic and Evolution 25(4), 307-313.
Fischer, B. M., Salakhudtinov, I., Akkurt, M., Eibach, R., Edwards, KJ., Töpfer, R., Zyprian, EM. 2004. “Quantitative trait locus analysis of fungal disease resistance factor on a molecular map of grapevine”. Theor. Appl. Genet. 108 (3), 501-515.
Francis, R. M. 2016. “POPHELPER: An R package and web app to analyse and visualise population structure”. Molecular Ecology Resources, DOI: 10.1111/1755-0998.12509.
Fritz, R.S., Orians, MN., Brunsfeld SJ. 1994. “Interspecific hybridization of plants and resistance to herbivores: hypotheses. genetics. and variable responses in a diverse herbivore community”. Oecologia 97,106-117.
Funk, WC., Blouin, MS., Corn, PS., Maxell, BA., Pilliod, DS., Amish, S., Allendorf, FW. 2005 .” Population structure of Columbia spotted frogs (Rana luteiventris ) is strongly affected by the landscape”, Molecular Ecology 14, 483 – 496 .
Galeuchet, D. J., Perret, C., Fischer, M. 2005 .“Microsatellite variation and structure of 28 populations of the common wetland plant, Lychnis fl os-cuculi L., in a fragmented landscape”, Molecular Ecology 14, 991 – 1000 .
Güner, A., Zielinski, J., 1993. “Salix rizeensis (Salicaceae): a new willow from N. E., Turkey”, Karaca Arboretum 1,1-5.
Güner, A., 2000. Salix L. In: Güner A., Özhatay N., Ekim T., Başer K.H.C. (eds.) Flora of Turkey and the East Aegean Islands, vol: 11, Edinburgh.
Hamza-Babiker, N., Berthold, H., Glossl, J., Arnold, C. 2009.”Chloroplast DNA identification of eight closely related European Salix species”, Austrian Journal of Forest Science,126 (3), 175-193.
Hanley, S., Barker, J H A., Van Ooijen, JW., Aldam, C., Harris, SL., Åhman, I., Larsson, S., Karp, A. 2002. “A genetic linkage map of willow (Salix viminalis) based on AFLP and microsatellite markers”, Theor Appl. Genet 105, 1087–1096.
Hardig, T. M., Anttila, CK., Brunsfeld, SJ., 2010. “A Phylogenetic Analysis of Salix (Salicaceae) Based on matK and Ribosomal DNA Sequence Data’’, Journal of Botany ( http://dx.doi.org/10.1155/2010/197696),12.
Hardig, T.M., Brunsfeld, SJ., Fritz, RS., Morgan, M., Orian, CM. 2000. “Morphological and molecular evidence for hybridization and introgression in a willow (Salix) hybrid zone”, Molecular Ecology 9, 9-24.
Hausner, G., Olson, R., Simon, D., Johnson, I., Sanders, ER., Karol, KG., McCourt, RM., Zimmerly, S. 2006. “Origin and Evolution of the Chloroplast trnK (matK) Intron: A Model for Evolution of Group II Intron RNA Structures”, Mol. Biol. Evol. 23(2), 380–391.
Hamrick, J. L., Godt, MJ W., Sherman-Broyles, SL. 1992 . “Factors infl uencing levels of genetic diversity in woody plant species”, New Forests 6, 95 – 124.
Herrera, S. 2006. “Bonkers about biofuels”, Nature Biotechnology 24(7), 755-660.
Hillis, DM., Dixon, M. 1991. “Ribosomal DNA: molecular evolution and phylogenetic inference”, The Quat.Rev.Biol. 66, 411-453.
Hilu, K.,Liang, H. 1997. “The matK gene: sequence variation and application in plant systematics”, American Journal of Botany 84, 830–839.
Hörandl, E., Florineth, F., Hadacek, F. 2002. Weiden in Österreich und angrenzenden Gebieten. Universität für Bodenkultur, Wien.
Hsiao, C., Chatterton, NJ, Asay, K H., Jensen, K B.1995. “Molecular phylogeny of the Pooideae (Poaceae) based on nuclear rDNA (ITS) sequences”, Theoretical and Applied Genetics 90(3-4), 389-398.
Hubisz, J.M., Falush, D., Stephens, M., Pritchard, JK. 2009. “ Inferring weak population structure with the assistance of sample group information”, Mol Ecol Resour 9(5),1322– 1332.
Jakobsson, M., Rosenberg, NA. 2007. “CLUMPP: A cluster matching and permutation program for dealing with label switching and multimodality in analysis of population structure”, Bioinformatics 23,1801-1806.
Karhu, A., Vogl, C., Moran, GF., Bell, JC., Savolainen, O. 2006.”Analysis of microsatellite variation in Pinus radiata reveals effects of genetic drift but no recent bottlenecks”, Journal of Evolutionary Biology 19,167 – 176 .
Karolien Van Puyvelde, K., Triest, L. 2007.” ISSRs indicate isolation by distance and spatial structuring in Salix alba populations along Alpine upstream rivers (Alto Adige and Upper Rhine)”, Belgian Journal of Botany140(1), 100-108.
Karrenberg, S., Edwards, PJ., Kollman, J. 2002. “The life history of Salicaceae living in the active zone of floodplains”, Freshwater Biology 47, 733–748.
Kelchner, S.A., 2000. “The evolution of non-coding chloroplast DNA and its application in plant systematics”, Ann. Missouri Bot. Gard. 87, 482-498.
Kikuchi, S., Suzuki, W., Sashimura, N. 2011. ”Gene flow in an endangered willow Salix hukaoana (Salicaceae) in natural and fragmented riparian landscapes”, Conserv Genet 12, 79–89.
Lauren-Moreau, A., Pitre, EF., Brouillet, L., Labrecque, M. 2013. “Microsatellite Markers of Willow Species and Characterization of 11 Polymorphic Microsatellites for Salix eriocephala (Salicaceae), a Potential Native Species for Biomass Production in Canada”, Plants 2, 203- 210.
Lauren-Moreau, A., Pitre, EF., Argus, GW., Labrecque, M., Brouillet, L. 2015. “Phylogenetic Relationships of American Willows (SalixL., Salicaceae)”, PloS ONE 10(9), e0138963. doi: 10.1371/journal.pone.0138963.
Leskinen, E., Alström-Rapaport, C. 1999. “Molecular phylogeny of Salicaceae and closely related Flacourtiaceae: evidence from 5.8 S, ITS 1 and ITS 2 of the rDNA”, Plant Systematic and Evolution 215, 209-227.
Li, J.H., Bogle, AL., Klein, AS.1997. “Interspecific relationship and genetic divergence of disjunct genus Liquidambar (Hamamelidaceae)”, Rhodora 99, 229-241.
Liu, X., Wang, Z., Dongsheng, W. 2016. “Phylongeny of Populus-Salix (Salicaceae) and their relative genera using molecular data set”, Biochemical and Systematic Ecology 68, 210-215.
Lian, C., Nara, K., Nakaya, H., Zhou, Z., Wu, B., Miyashita, N., Hogetsu, T. 2001. “Development of microsatellite markers in polyploid Salix reinii”. Molecular Ecology Notes 1, 160-161.
Lian, C., Oishi, R., Miyashita, N., Nara, K., Nakaya, H., Wu, B., Zhou, Z., Hogetsu, T. 2003. “Genetic structure and reproduction dynamics of Salix reinii during primary succession on Mount Fuji, as revealed by nuclear and chloroplast microsatellite analysis”, Molecular Ecology 12, 609-618.
Lin, J., Gibbs, JP., Smart, LW. 2009. “Population genetic structure of native versus naturalized sympatric shrub willows (Salix; Salicaceae)”. Am. J. Bot. 96, 771–785. Mahdi, J. G., Mahdi, AJ., Bowen, I. D. 2006. “The historical analysis of aspirin discovery, its relation to the willow tree and antiproliferative and anticancer potential”, Cell Proliferation Journal 39, 147-155.
Meier, B., Lehmann, D., Sticher, O., Bettschart, A.1985. “Brettschart A. Identifikation und Bestimmung von je acht Phenolglykosiden in Salix purpurea und Salix daphnoides mit moderner HPLC”, Pharm. Acta. Helo, 60, 269.
Melanie, T. 2002. “A foliar morphometric determination of very fragmentary Salix remains from a late Miocene locality”, SE Western Hungary, Review of Palaeobotany and Palynology 121, 77-90.
Mishra, A., Agarwal, S., Jain, CK., Rani, V. 2009. ”High GC content: Critical parameter for predicting stress regulated miRNAs in “Arabidopsis thaliana”, Bioinformation 4(4), 151-154.
Mort, ME., Soltis, DE., Soltis, PS., Francisco-Ortega, J., Santos-Guerra, A. 2001. “Phylogenetic Relationships And Evolution of Crassulaceae Inferred From matk Sequence Data”, American Journal of Botany 88(1), 76–91.
Murakami, N., Nogami, S., Watanabe, M., Iwatsuki, K. 1999. “Phylogeny of Aspleniaceae Inferred from rbcL Nucleotide”, American Fern Journal 89 (4), 232-243.
Nei, M., Kumar, S. 2000. “Molecular Evolution and Phylogenetics”, Oxford University Press, New York.
Neuhaus, H., Link, G. 1987. “The chloroplast tRNA (UUU) gene from mustard (Sinapis alba) contains a class II intron potentially coding for a maturase-related polypeptide”, Current Genetics 11, 251–257.
Nissen, L.R., Lepp, NW. 1997. “Baseline concentrations of copper and zinc in shoot tissues of a range of Salix species”, Biomass Bioenergy 12, 115–20.
Patterson, J., Chamberlain, B, Thayer, D. 2004-2006. “Finch TV Version 1.4.0”.
Percy, D.M., Argus, GW., Cronk, QC., Fazekas, AJ., Kesanakurti, PR. 2014. “Understanding the spectacular failure of DNA barcoding in willows (Salix):Does this result from a trans specific selective sweep?”, Mol Ecol.2014; 23, 4737–4756.
Perdereau, A.C., Kelleher, CT., Douglas, GC., Hodkinson, TR. 2014. “High levels of gene flow and genetic diversity in Irish populations of Salix capreaL. inferred from chloroplast and nuclear SSR markers”, BMC Plant Biology 14, 202. doi: 10.1186/s12870-014-0202-x
Przyborowski, J.A., Sulima, P. 2010. “The analysis of genetic diversity of Salix viminalis genotypes as a potential source of biomass by RAPD markers”, Industrial Crops and Products 31,395–400.
Pulford, I.D., Watson, C. 2003.“Phytoremediation of heavy metal-contaminated land by trees—a review”, Environment International 29, 529– 540.
Puschenreiter, M., Turktas, M., Sommer, P., Wieshammer, G., Laaha, WW. 2010. “Differentiation of metallicolous and non-metallicolous Salix caprea populations based on phenotypic characteristics and nuclear microsatellite (SSR) markers”, Plant Cell Environ. 33, 1641–1655.
Saarela, J.M., Peterson, PM., Keane, RM., Cayouette, J., Graham, SW. 2007. “Molecular phylogenetics of Bromus (Poaceae: Pooideae) based on chloroplast and nuclear DNA sequence data”, A Journal of Systematic and Evolutionary Botany.23(1), 450-467.
Sander, M.L., Ericsson, T. 1998. “Vertical distributions of plant nutrients and heavy metals inSalix viminalis stems and their implications for sampling”, Biomass Bioenergy 14, 57– 66.
Savolainen, V., Fay, MF., Albach, DC., Backlund, A., Van der Bank, M., Cameron, KM., Johnson, SA. 2000. “Phylogeny of the Eudicots: A nearly complete familial analysis based on rbcL gene sequences”, Kew Bulletin 55, 257 – 309.
Serres-Giardi, L., Belkhir, K., David, J., Glémin, S. 2012. “Patterns and evolution of nucleotide landscapes in seed plants”, Plant Cell 24(4), 1379–1397.
Skvortsov, A.K., Edmondson, J D. 1970. “Salix L. In: Davis, PH (ed) Flora of Turkey and the East Aegean Islands”, Vol:7, 694-716, Edinburgh.
Skvortsov, A.K. 1999. “Willows of Russia and adjacent countries: Taxonomical and Geographical Revision” (transl from: Skvortsov AK (1968) Willows of the USSR: Taxonomic and Geographic Revision. Nauka, Moscow), ed: Zinovjev AG, Argus GW, Tahvanainen J and Roininen H, Joensuu Unvierstiy, Joensuu, 307s.
Smaliukas, D., Noreika, R., Karalius, D. 2007. “Clonal selection of Salix L. taxa perspective for biofuel production, evaluation of their dendrometric characteristics and accumulation of biomass in short rotation plantations”, Biologija 53(2), 59–62.
Sochor, M., Vašut, RJ., Bártová, E., Majeský, Ľ., Mráček, J. 2013. “Can gene flow among populations counteract the habitat loss of extremely fragile biotopes? An example from the population genetic structure in Salix daphnoides”,Tree Genetics & Genomes 9, 1193–1205.
Stamati, K., Blackie, S., Brown, J WS., Russell, J. 2003. “A set of polymorphic SSR loci for subarctic willow (Salix lanata, S. lapponum and S. herbacea)”. Molecular Ecology Notes 3, 280–282.
Stegemann, S., Keuthe, M., Greiner, S., Bock, R. 2012. “Horizontal transfer of chloroplast genomes between plant species”, PNAS 109(7), 2434–2438.
Steltzer, H., Hufbauer, RA., Welker, JM., Casalis, M., Sullivan, PF., Chimner, R. 2008. “Frequent sexual reproduction and high intraspecific variation in Salix arctica: implications for a terrestrial feedback to climate change in the High Arctic”, J Geophys Res-Biogeo 113, 11. doi:10.1029/2007jg000503
Suda, Y., Argus, GW.1968. “Chromosome numbers in some North American Salix”, Brittonia 20, 191-197.
Suh, Y., Thien, LB., Reeve, HE., Zimmer, EA.1993. “Molecular evolution and phylogenetic implications of internal transcribed spacer of ribosomal DNA in Winteraceae”, American Journal of Botany 80 (9), 1042-1055.
Taberlet, P., Gielly, L., Pautou, G., Bouvet, J. 1991. “Universal primers for amplification of three non-coding regions of chloroplast DNA”, Plant Mol. Biol. 17, 1105-1109.
Tamura , S., Kudo, G. 2000. “Wind pollination and insect pollination of two temperate willow species, Salix miyabeana and Salix sachalinensis”, Plant Ecology 147, 185–192 .
Tamura, K., Dudley, J., Nei, M., Kumar, S. 2007. “MEGA4: Molecular Evolutionary Genetics Analysis (MEGA) software version 4.0”, Mol. Biol. Evol. 24, 1596-1599.
Terzioğlu, S., Coşkunçelebi, K., Serdar, B. 2007. “Contribution to the description of an endemic Turkish Salix species”, Plant Biosystems 141(1), 82 – 85.
Terzioğlu, S., Serdar, B., Karaköse, M., Coşkunçelebi, K., Gültepe, M. 2014. “New data on Salix anatolica (Salicaceae) endemic to Turkey’’ , Biotaxa, Magnolia Press, Auckland, New Zealand.
Thibault, J. 1998. “Nuclear DNA amount in pure species and hybrid willows (Salix): a flow cytometric investigation”, Canadian Journal of Botany 76,157-165.
Triest, L., De Greef, B., De Bondt, R., Van Slycken, J. 2000. “ Rapd of controlled crosses and clones from the field suggests that hybrids are rare in the Salix alba-Salix fragilis complex”, Heredity 84, 555-63.
Trybush, S.O., Jahodová, S., Čížková, L., Karp, A., Hanley, SJ. 2012. “High Levels of Genetic Diversity in Salix viminalis of the Czech Republic as Revealed by Microsatellite Markers”, Bioenerg. Res.5(4), 969-977.
Tunçtaner, K. 1990. “Çeşitli Söğüt Klonlarının Genetik Varyasyonları ve Türkiye'nin Değişik Yörelerine Adaptasyonları Üzerine Araştırmalar”, Doktora tezi, İstanbul Üniversitesi, Orman Fakültesi, İstanbul.
Velasco, R., Zharkikh, A., Troggio, M., Cartwright, DA., Cestaro, A. 2007. “A High Quality Draft Consensus Sequence of the Genome of a Heterozygous Grapevine Variety”. PLoS ONE 2(12), e1326, DOI:10.1371/journal.pone.0001326.
Vermerris, W.(editör) 2008. “Genetic Improvement of Bioenergy Crops”, Springer, New York, USA, 347-362.
Wayne, P., Knowles, LL. 2006. “Inferring Phylogeny Despite Incomplete Lineage Sorting”, Syst. Biol. 55(1), 21–30.
Weeks, A., Daly, DC., Simpson, BB. 2004. “The phylogenetic history and biogeography of frankicence and myrrh family (Burseraceae) based n nuclear and chloroplast sequence data”, Molecular Phylogenetic and Evolution 35, 85-101.
Welter, L. J., Göktürk-Baydar, N., Akkurt, M., Maul, E., Eibach, R., Töpfer, R., Zyprian, E. 2002. “Genetic mapping and localisation of quantitative trait loci affecting fungal disease resistance and leaf morphology in grapevine (Vitis vinifera L.)”, Mol. Breed. 20, 359-374.
Wolfe, K.H., Morden, CW., Palmer, JD. 1992. “Function and evolution of a minimal plastid genome from a nonphotosynthetic parasitic plant”. Proceedings of the National Academy of Sciences, USA 89, 10648–10652.
Wu, J., Nyman,T., Wang, D., Argus, GW., Yang, Y., Chen, J. 2015. “Phylogeny of Salix subgenus Salix s.l. (Salicaceae):delimitation biogeography and reticulate evolution ”, BMC Evolutionary Biology 15, 31, http://dx.doi.org/10.5061/dryad.qr2vv.
Zielinski, J.2000. ”Flora of Turkey and the East Aegean Islands, editor:Güner et al., 2000”, Edinburgh, 216-217.
Zielinski, J., Tomaszevsk, D. 2008. “Salix anatolica (Salicaceae), a new species from Turkey”, Annual Botany Fennici 45, 386-388.
Zimmer, E.A., Hamby, RK., Arnold, ML., Leblanc, DA., Theriot, EC. 1989. “Ribosomal RNA Phylogenies And Flowering Plant Evolution”, In B. Fernholm, K. Bremer, and H. Jornvall (Eds.), The Hierarchy Of Life, Elsevier Science, Amsterdam, 205-214.

APA	KAYA Z, DUMAN H (2017). Türkiye’deki Söğüt Türlerinin Moleküler Filogenetiği ve Ekonomik Açıdan Önemli Olan Türlerin (Salix alba & Salix excelsa) Islahına Yönelik Gen Kaynaklarının Karakterizasyonu. , 1 - 88.
Chicago	KAYA Zeki,DUMAN HAYRI Türkiye’deki Söğüt Türlerinin Moleküler Filogenetiği ve Ekonomik Açıdan Önemli Olan Türlerin (Salix alba & Salix excelsa) Islahına Yönelik Gen Kaynaklarının Karakterizasyonu. (2017): 1 - 88.
MLA	KAYA Zeki,DUMAN HAYRI Türkiye’deki Söğüt Türlerinin Moleküler Filogenetiği ve Ekonomik Açıdan Önemli Olan Türlerin (Salix alba & Salix excelsa) Islahına Yönelik Gen Kaynaklarının Karakterizasyonu. , 2017, ss.1 - 88.
AMA	KAYA Z,DUMAN H Türkiye’deki Söğüt Türlerinin Moleküler Filogenetiği ve Ekonomik Açıdan Önemli Olan Türlerin (Salix alba & Salix excelsa) Islahına Yönelik Gen Kaynaklarının Karakterizasyonu. . 2017; 1 - 88.
Vancouver	KAYA Z,DUMAN H Türkiye’deki Söğüt Türlerinin Moleküler Filogenetiği ve Ekonomik Açıdan Önemli Olan Türlerin (Salix alba & Salix excelsa) Islahına Yönelik Gen Kaynaklarının Karakterizasyonu. . 2017; 1 - 88.
IEEE	KAYA Z,DUMAN H "Türkiye’deki Söğüt Türlerinin Moleküler Filogenetiği ve Ekonomik Açıdan Önemli Olan Türlerin (Salix alba & Salix excelsa) Islahına Yönelik Gen Kaynaklarının Karakterizasyonu." , ss.1 - 88, 2017.
ISNAD	KAYA, Zeki - DUMAN, HAYRI. "Türkiye’deki Söğüt Türlerinin Moleküler Filogenetiği ve Ekonomik Açıdan Önemli Olan Türlerin (Salix alba & Salix excelsa) Islahına Yönelik Gen Kaynaklarının Karakterizasyonu". (2017), 1-88.

APA	KAYA Z, DUMAN H (2017). Türkiye’deki Söğüt Türlerinin Moleküler Filogenetiği ve Ekonomik Açıdan Önemli Olan Türlerin (Salix alba & Salix excelsa) Islahına Yönelik Gen Kaynaklarının Karakterizasyonu. , 1 - 88.
Chicago	KAYA Zeki,DUMAN HAYRI Türkiye’deki Söğüt Türlerinin Moleküler Filogenetiği ve Ekonomik Açıdan Önemli Olan Türlerin (Salix alba & Salix excelsa) Islahına Yönelik Gen Kaynaklarının Karakterizasyonu. (2017): 1 - 88.
MLA	KAYA Zeki,DUMAN HAYRI Türkiye’deki Söğüt Türlerinin Moleküler Filogenetiği ve Ekonomik Açıdan Önemli Olan Türlerin (Salix alba & Salix excelsa) Islahına Yönelik Gen Kaynaklarının Karakterizasyonu. , 2017, ss.1 - 88.
AMA	KAYA Z,DUMAN H Türkiye’deki Söğüt Türlerinin Moleküler Filogenetiği ve Ekonomik Açıdan Önemli Olan Türlerin (Salix alba & Salix excelsa) Islahına Yönelik Gen Kaynaklarının Karakterizasyonu. . 2017; 1 - 88.
Vancouver	KAYA Z,DUMAN H Türkiye’deki Söğüt Türlerinin Moleküler Filogenetiği ve Ekonomik Açıdan Önemli Olan Türlerin (Salix alba & Salix excelsa) Islahına Yönelik Gen Kaynaklarının Karakterizasyonu. . 2017; 1 - 88.
IEEE	KAYA Z,DUMAN H "Türkiye’deki Söğüt Türlerinin Moleküler Filogenetiği ve Ekonomik Açıdan Önemli Olan Türlerin (Salix alba & Salix excelsa) Islahına Yönelik Gen Kaynaklarının Karakterizasyonu." , ss.1 - 88, 2017.
ISNAD	KAYA, Zeki - DUMAN, HAYRI. "Türkiye’deki Söğüt Türlerinin Moleküler Filogenetiği ve Ekonomik Açıdan Önemli Olan Türlerin (Salix alba & Salix excelsa) Islahına Yönelik Gen Kaynaklarının Karakterizasyonu". (2017), 1-88.